紫竹院街道前身是蓝靛厂街道，成立于1959年11月，1963年3月单独建置，1978年9月更名为紫竹院街道。

1996年，面积11.8平方千米，人口9.1万人，辖魏公村一、魏公村二、魏公村三、魏公村四、魏公村五、法华寺、万寿寺、紫竹院、苏州街一、苏州街二、苏州街三、三虎桥、火器营一、火器营二、火器营三、厂北街、厂胡同、老营房、彰化、戏楼、理工大学、外语大学、总政歌舞团、民印厂、边防局、市检察院、社科院、昌运宫三号楼、成套工程公司、市文化局、西苑饭店、市政公司、公汽四场、四六六医院、化工干部管理学院、市环保局、总政军乐团、外贸七号院、市气象局、工商银行宿舍、中国建筑总公司、市农科院、紫竹院公园、车道沟东里、理工大学附中、北京无线电厂、外贸、市供电局、国家测绘局、车道沟十号院、国家计委、中国航天工业总公司五院、北京图书馆、北京舞蹈学院、地质力学所、地震局、中央社会主义学院、东风大楼、中央民族大学、中国青年政治学院、五矿进出口公司、机械设计院、经济日报社、中国城市规划设计院、市环保局、市橡胶五金厂、空军指挥学院、西郊机场、北京制药三厂、建工局等79个居（家）委会。

2002年末，面积35.7平方千米，户籍人口12万人、外来人口1.5万人，辖火器营第一、火器营第二、西郊机场、魏公村北区、魏公村南区、彰化、老营房、三虎桥、魏公村第一、法华寺、紫竹院、车道沟、远大路、万寿寺、理工大学、苏州街、中央团校、蓝靛厂大街、中央民族大学、外语大学、车南里、总政歌舞团、小煤厂、国家图书馆、曙光花园、军乐团、北洼路、8359所、厂洼第一、厂洼第二、农林科学院、航天部五院、昌运宫、北京舞蹈学院、西苑饭店西区、武警蓝靛厂小区、万寿山庄、厂洼5号院、空军指挥学院、兵工机关服务中心等43个社区（本年新建4个社区）。2005年，海淀街道管辖的北三环西路、长春桥路以南地区并入紫竹院街道；调整后，紫竹院街道新范围：东、南、西为原分界线，北至北三环西路—长春桥路。2008年辖24个社区。