历史上曾被波斯人、马其顿人、突厥人、阿拉伯人、蒙古鞑靼人征服。公元9—10世纪受塔赫里王朝、萨曼王朝统治。11—15世纪受蒙古鞑靼人统治。15世纪基本形成土库曼民族。16—17世隶属于希瓦汗国和布哈拉汗国。19世纪60年代末至80年代中期，部分领土并入俄国。

1881年沙俄组建后里海军区，在此设行政中心。由于地处交通要冲，加上外里海铁路经此，吸引各方移民在此定居，到1911年人数超过45,000，成为沙俄与伊朗的贸易重镇。

该市土库曼人民参加了1917年的二月革命和十月社会主义革命。

1917年12月建立苏维埃政权，很快以当地一名革命者之名更名为波尔托拉茨克。其领土并入土耳其斯坦苏维埃社会主义自治共和国、花拉子模和布哈拉苏维埃人民共和国。

在划定民族管理区后，于1924年10月27日建立土库曼苏维埃社会主义共和国，成为土库曼苏维埃社会主义加盟共和国首府，并加入苏联。

1927年又恢复阿什哈巴德原名。

第二次世界大战结束后，苏联政府在阿什哈巴德进行了大规模的战后建设。

1948年10月发生了里氏9至10级大地震（当时有史书记载最强烈的一次），使整座城市几乎毁灭，近18万人罹难。

1951年建立土库曼科学院，设置沙漠研究所。

1958年，依地震前原样重建完毕。

1962年卡拉库姆运河通至该市，多年缺水现象大为缓和。此后经过50多年的建设和开拓，阿什哈巴德又重新发展起来。

1990年8月23日，土库曼最高苏维埃通过了国家主权宣言。

1991年12月27日，土库曼宣布独立，改国名为土库曼斯坦，阿什哈巴德成为了土库曼斯坦的首都。同年12月21日加入独立国家联合体。